Во вступлении автор вспоминает музыканта Навадагу, когда-то в старинные времена певшего песнь о Гайавате: О его рожденье дивном, О его великой жизни: Как постился и молился, Как трудился Гайавата, Чтоб народ его был счастлив, Чтоб он шел к добру и правде.
Верховное божество индейцев, Гитчи Манито - Владыка Жизни, “сотворивший все народы”, начертавший пальцем русла рек по долинам, слепил из глины трубку и закурил ее. Увидев поднимавшийся к небу дым Трубки Мира, собрались вожди всех племен:

    * Шли Чоктосы и Команчи,
    * Шли Шошоны и Омоги,
      Шли Гуроны и Мэндэны,
    *  Делавары и Могоки,
      Черноногие и Попны,
    * Оджибвен и Дакоты.

Гитчи Манито призывает враждующие племена примириться и жить “как братья” и предрекает появление пророка, который укажет им путь к спасению. Повинуясь Владыке Жизни, индейцы погружаются в воды реки, смывают боевую краску, закуривают трубки и пускаются в обратный путь. Победив огромного медведя Мише-Мокву, Мэджекивис становится Властелином Западного ветра, другие же ветры отдает детям: Восточный - Вебону, Южный - Шавоидази, Северный - злому Кабибонокке.

“В незапамятные годы,  В незапамятное время” прямо с месяца упала на цветущую долину прекрасная Нокомис, дочь ночных светил. Там, в долине, Нокомис родила дочь и назвала ее Веноной. Когда дочь выросла, Нокомис не раз предостерегала ее от чар Мэджекивиса, но Венона не послушалась матери. “И родился сын печали,  Нежной страсти и печали, Дивной тайны - Гайавата”.

Коварный Мэджекивис вскоре оставил Венону, и та умерла от горя. Гайавату вырастила и воспитала бабка. Став взрослым, Гайавата надевает волшебные мокасины, берет волшебные рукавицы и отправляется на поиски отца, горя желанием отомстить ему за гибель матери. Гайавата начинает бой с Мэдже-кивисом и вынуждает его отступать. После трехдневного сражения отец просит Гайавату прекратить бой. Мэджекивис бессмертен, его нельзя одолеть. Он призывает сына вернуться к своему народу, расчистить реки, сделать землю плодоносной, умертвить чудовищ, и обещает сделать его после смерти владыкой Северо-Западного ветра.

В лесной глуши Гайавата постится семь дней и ночей. Он обращается к Гитчи Манито с молитвами о благе и счастье всех племен и народов, и как бы в ответ у его вигвама появляется юноша Мандамин с золотистыми кудрями и в зелено-желтых одеждах. Три дня Гайавата борется с посланником Владыки Жизни. На третий день он побеждает Мандамина, хоронит его и затем не перестает навещать его могилу. Над могилой один за другим вырастают зеленые стебли, это иное воплощение Мандамина - кукуруза, пища, посланная людям Гитчи Маяито.

Гайавата строит пирогу из березовой коры, скрепляя ее корнями тэмрака - лиственницы, делая раму из ветвей кедра, разукрашивает иглами ежа, окрашивает соком ягод. Затем вместе со своим другом силачом Квазиндом Гайавата поплыл по реке Таквамино и очистил ее от коряг и мелей.

Гайавата находит себе жену, прекрасную Миннегагу из племени дакотов. На свадебном пиру в честь жениха и невесты танцует красавец и насмешник По-Пок-Кивис, музыкант Чай-байабос поет нежную песню, а старый Ягу рассказывает удивительную легенду о волшебнике Оссэо, сошедшем с Вечерней Звезды. Чтобы уберечь посевы от порчи, Гайавата велит Миннегаге во мраке ночи обойти поля обнаженной, и она послушно, “без смущения и без страха” повинуется. Гайавата же ловит Царя-Ворона, Кагаги, осмелившегося привести стаю птиц на посевы, и для острастки привязывает его на кровле своего вигвама.

Гайавата придумывает письмена, “чтоб грядущим поколеньям Было можно различить их”.

 



Страшась благородных стремлений Гайаваты, злые духи заключают против него союз и топят в водах Гитчи-Гюми его ближайшего друга музыканта Чайбайабоса. Гайавата от горя заболевает, и его исцеляют с помощью заклинаний и магических плясок.


Дерзкий красавец По-Пок-Кивис учит мужчин своего племени играть в кости и безжалостно их обыгрывает. Затем, раззадорившись и зная к тому же, что Гайавата отсутствует, По-Пок-Кивис разоряет его вигвам. Вернувшись домой, Гайавата пускается в погоню за По-Пок-Кивисом, а тот, убегая, оказывается на бобровой плотине и просит бобров превратить его в одного из них, только больше и выше всех остальных. Бобры соглашаются и даже избирают его своим вождем, и Гайавате удается справиться со своим врагом, только призвав на помощь молнию и гром.
Гайавата лишается еще одного своего друга - силача Ква-зинда, которого погубили пигмеи, попавшие ему в темя “голубой еловой шишкой”, в то время как он плыл в пироге по реке.
Наступает суровая зима, и в вигваме Гайаваты появляются призраки - две женщины. Они мрачно сидят в углу вигвама, не говоря ни слова, лишь хватают лучшие куски пищи.

В селеньях индейцев начинается голод. Гайавата отправляется на охоту, но безуспешно, а Миннегага слабеет день ото дня и умирает. Гайавата, исполненный скорби, хоронит жену и четыре ночи жжет погребальный костер. Прощаясь с Миннега-гой, Гайавата обещает скоро встретиться с ней “в царстве светлого Понима, Бесконечной, вечной жизни”.

В селенье возвращается из далекого похода Ягу и рассказывает, что видел Большое Море и крылатую пирогу “больше целой рощи сосен”. В этой лодке Ягу видел сто воинов, лица которых были выкрашены белой краской, а подбородки покрыты волосами. Индейцы смеются, считая рассказ Ягу очередной небылицей. Не смеется только Гайавата.

Гайавата рассказывает, что Владыка Жизни открыл ему будущее: он видел “густые рати” народов, переселяющихся на Запад.

    * Разны были их наречья,
      Но одно в них билось сердце
      И кипела неустанно Их веселая работа:
      Топоры в лесах звенели,
      Города в лугах дымились,
      На реках и на озерах
      Плыли с молнией и громом
      Окрыленные пироги.

Но открывшееся Гайавате будущее не всегда лучезарно: он видит и индейские племена, гибнущие в борьбе друг с другом.

Гайавата, а за ним и остальные индейцы приветливо встречают приплывших на лодке бледнолицых и приобщаются к истинам, которые провозглашает наставник бледнолицых, “их пророк в одежде черной”, - к началам христианской религии, рассказам “о Святой Марии-Деве,  О ее предвечном Сыне”.